Les innovations évolutives des insectes et autres arthropodes sont aussi nombreuses qu'étonnantes, allant de crocs et d'aiguillons terrifiants à des ailes aux couleurs magnifiques et à des prouesses techniques ingénieuses. Le séquençage de l'ADN nous permet de cartographier les plans génomiques qui sous-tendent cette incroyable diversité qui caractérise les arthropodes et fait d'eux le groupe d'animaux le plus prospère sur Terre. Une équipe internationale de scientifiques publie dans la revue Genome Biology les résultats d'un projet pilote, co-dirigé par Robert Waterhouse,Group Leader au SIB , à l'Université de Lausanne, visant à lancer une initiative mondiale de séquençage de milliers d'arthropodes. Des analyses comparatives portant sur 76 espèces couvrant 500 millions d'années d'évolution révèlent des changements génomiques dynamiques qui mettent en évidence les facteurs clés de leur succès et ouvrent de nombreux nouveaux domaines de recherche.

Amis ou ennemis, les arthropodes dominent le monde

Les arthropodes constituent le groupe d'animaux le plus riche en espèces et le plus diversifié de la planète. Au cours de 500 millions d'années d'évolution, ils ont développé de nombreuses adaptations qui leur ont permis d'exploiter tous les principaux écosystèmes. Ils jouent un rôle essentiel dans la santé écologique de notre planète et ont à la fois des effets bénéfiques et néfastes sur le succès de l'humanité, grâce à la pollinisation et au recyclage des déchets biologiques, ou à la destruction des cultures et à la propagation de maladies. « En séquençant et en comparant leurs génomes, nous pouvons commencer à identifier certains des facteurs génétiques clés à l'origine de leur succès évolutif », explique M. Waterhouse, « mais l'impact des activités humaines modernes mettra-t-il fin à leur règne, ou leur capacité d'adaptation et d'innovation assurera-t-elle leur survie ? »

Le projet pilote i5k : lancement du séquençage du génome des arthropodes

L'initiative i5k, qui vise à séquencer et à annoter le génome de 5 000 espèces d'insectes et d'autres arthropodes, a été lancée dans une lettre publiée dans la revue Science en 2011. Dès le départ, cette initiative visait à soutenir le développement de nouvelles ressources génomiques pour comprendre la biologie moléculaire et l'évolution des arthropodes. Depuis lors, l'i5k s'est développée pour devenir une vaste communauté de scientifiques qui utilisent la génomique pour étudier les insectes et autres arthropodes dans de nombreux contextes différents, allant de la biologie animale fondamentale aux effets sur l'écologie et l'environnement, en passant par les impacts sur la santé humaine et l'agriculture. Pour lancer l'initiative i5k, un projet pilote a été lancé au Baylor College of Medicine sous la direction de Stephen Richards afin de séquencer, assembler et annoter les génomes de 28 espèces d'arthropodes diverses soigneusement sélectionnées parmi 787 propositions de la communauté.

Comparaisons génomiques à grande échelle entre plusieurs espèces

« L'identification et l'annotation de milliers de gènes issus du projet pilote i5k augmentent considérablement notre échantillonnage génomique actuel des arthropodes », explique Waterhouse. En combinant ces données avec des génomes déjà séquencés, les chercheurs ont pu réaliser une analyse comparative à grande échelle sur 76 espèces différentes, notamment des mouches, des papillons, des mites, des coléoptères, des abeilles, des fourmis, des guêpes, des punaises, des thrips, des poux, des cafards, des termites, des éphémères, des libellules, des demoiselles, des bristletails, des crustacés, des mille-pattes, des araignées, des tiques, des acariens et des scorpions. Gregg Thomas, doctorant à l'université de l'Indiana, aux États-Unis, et Elias Dohmen, de l'université de Münster, en Allemagne, ont utilisé les génomes annotés pour effectuer des analyses évolutives computationnelles sur plus d'un million de gènes d'arthropodes


 

Évolution dynamique des familles de gènes : la clé du succès ?

Les analyses de l'équipe se sont concentrées sur la reconstitution de l'histoire évolutive des gènes afin d'estimer les changements survenus dans le contenu et la structure des gènes au cours des 500 derniers millions d'années. Cela a permis d'identifier des familles de gènes qui ont considérablement augmenté ou diminué en taille, qui sont apparues ou ont disparu, ou qui ont réorganisé leurs domaines protéiques, entre et au sein de chacun des principaux sous-groupes d'arthropodes. Les familles de gènes qui ont connu les changements les plus dynamiques codent pour des protéines impliquées dans des fonctions liées à la digestion, à la défense chimique et à la construction et au remodelage de la chitine, un composant majeur de l'exosquelette des arthropodes. L'adaptabilité des processus digestifs et des mécanismes de neutralisation des substances chimiques nocives a sans aucun doute aidé les arthropodes à conquérir une grande variété de niches écologiques. Plus important encore, la flexibilité offerte par une structure corporelle segmentée et un exosquelette dynamiquement remodelable leur a permis de prospérer en s'adaptant physiquement à de nouveaux écosystèmes.

L'innovation par l'invention et la réutilisation

Les nouvelles familles de gènes évoluées reflètent également des fonctions reconnues comme importantes chez différents groupes d'arthropodes, telles que l'apprentissage visuel et le comportement, la détection des phéromones et des odeurs, l'activité neuronale et le développement des ailes. Celles-ci peuvent améliorer les capacités de localisation de la nourriture ou affiner la reconnaissance et la communication au sein d'une même espèce. En revanche, peu de changements ont été identifiés chez les ancêtres des insectes qui subissent une métamorphose complète : le changement radical entre la forme juvénile et l'adulte pleinement développé (comme une chenille qui se transforme en papillon). Ce phénomène a traditionnellement été considéré comme une étape majeure dans l'évolution des insectes, qui sont passés d'un état initial de développement par étapes nymphales progressives pour finalement atteindre le stade adulte. « Ces résultats soutiennent l'idée que cette transition clé s'est probablement produite par le recâblage des réseaux génétiques existants ou la construction de nouveaux réseaux à partir de gènes existants, un scénario de « nouveaux tours pour de vieux gènes », explique Waterhouse.

Délimitation orthologique avec OrthoDB : une ressource SwissOrthology du SIB

La délimitation orthologique, ou identification de gènes « équivalents » chez différentes espèces, est une pierre angulaire de la génomique comparative. Elle permet de retracer l'histoire évolutive de milliers de gènes provenant de nombreuses espèces et offre des hypothèses qualifiées sur les fonctions présumées des gènes. Les orthologues d'arthropodes ont été identifiés à l'aide de la procédure de délimitation orthologique OrthoDB, une ressourceSwissOrthology du SIB. Pour trouver des orthologues, les séquences protéiques des gènes de toutes les espèces incluses sont d'abord comparées afin d'identifier des ensembles de gènes similaires. Des algorithmes de regroupement basés sur des graphiques construisent ensuite des groupes d'orthologues qui représentent tous les descendants d'un seul gène présent dans le génome du dernier ancêtre commun de toutes les espèces. Le nombre croissant de génomes séquencés signifie que ces méthodes comparatives deviennent des outils de plus en plus puissants pour améliorer à la fois les annotations structurelles des gènes à l'échelle du génome et les inférences fonctionnelles à grande échelle. Ces approches sont bien établies et extrêmement précieuses pour la découverte et la caractérisation des gènes, contribuant à la création de ressources pour soutenir la recherche biologique.

Aperçu génomique de la biologie et de l'évolution des arthropodes

Plusieurs études génomiques détaillées sur des espèces individuelles i5k se sont concentrées sur leurs caractéristiques biologiques fascinantes, telles que l'écologie alimentaire et la biologie du développement de la punaise du lait, la résistance aux insecticides, l'alimentation sanguine et le sexe traumatique de la punaise de lit, le transfert horizontal de gènes provenant de bactéries et de champignons et la digestion de matières végétales par le longicorne asiatique, ainsi que les interactions entre parasites et hôtes et les vaccins potentiels contre la mouche bleue du mouton. Les analyses combinées révèlent des familles de gènes en mutation dynamique et nouvellement apparues qui stimuleront de nouveaux domaines de recherche. « Nous pouvons transposer ces hypothèses en laboratoire et les utiliser pour étudier directement comment le génome se traduit en morphologie visible à une résolution impossible à atteindre avec tout autre groupe animal », explique Ariel Chipman, coauteur principal, de l'Université hébraïque de Jérusalem, en Israël. Ces nouvelles ressources font considérablement progresser l'élaboration d'un catalogue génomique complet de la vie sur notre planète. Avec plus d'un million d'espèces d'arthropodes décrites et sept fois plus selon les estimations, il reste clairement beaucoup à découvrir !

Prochaines étapes dans le domaine de la génomique des arthropodes et au-delà

Grâce à des technologies de séquençage de l'ADN plus efficaces et plus rentables, de nouvelles initiatives ambitieuses sont déjà en cours pour séquencer le génome d'autres arthropodes. Parmi celles-ci, citons la Global Ant Genome Alliance et la Global Invertebrate Genomics Alliance, ainsi que le Darwin Tree of Life Project, qui cible toutes les espèces animales connues des îles britanniques, et le réseau mondial de communautés coordonné par l'Earth BioGenome Project (EBP), qui vise à séquencer toute la biodiversité eucaryote de la Terre7. L'EBP a également pour objectif d'améliorer le bien-être humain, domaine dans lequel le rôle des arthropodes est évident et les avantages cachés susceptibles d'être considérables, ainsi que de protéger la biodiversité et de comprendre les écosystèmes, où les rapports alarmants sur le déclin des populations font des arthropodes une priorité. « L'achèvement du projet pilote i5k représente donc une étape importante dans l'intensification des efforts visant à développer un catalogue génomique complet de la vie sur notre planète », conclut Richards.

Reference(s)

Évolution du contenu génétique chez les arthropodes. Thomas et al., 2020, Genome Biology.